นิทรรศการถาวรสมเด็จพระนางเจ้ารำไพพรรณี พระบรมราชินีในรัชกาลที่ 7 นำเสนอพระราชประวัติ พระราชกรณียกิจคู่พระบารมี และพระราชจริยวัตรเมื่อประทับอยู่ที่อังกฤษท่ามกลางไฟสงครามโลกครั้งที่สอง และในภายหลังท่ามกลางชาวบ้านชาวสวนจันทบุรี โดยจัดแสดงตามหัวข้อหลักคือ ชีวิตในวังเมื่อทรงพระเยาว์ การอภิเษกสมรส การเสด็จเยือนทั้งในและต่างประเทศ การเสด็จฯ ไปประทับ ณ ประเทศอังกฤษ พระราชกรณียกิจในช่วง 35 ปีสุดท้าย การส่งเสริมอาชีพราษฎร รวมถึงประวัติศาสตร์บอกเล่า จากการสัมภาษณ์บุคคลต่าง ๆ ที่เกี่ยวข้องหรือเคยใกล้ชิดกับพระองค์ท่าน สะท้อนให้เห็นพระอุปนิสัยที่ได้รับการบ่มเพาะมาแต่ยังทรงพระเยาว์ได้ก่อให้เกิดพระสติปัญญาและพระปรีชาสามารถในการทรงครองพระองค์และทรงรักษาพระเกียรติยศของพระองค์เองและของพระราชสวามีได้โดยตลอด 80 ปีแห่งพระชนมชีพ ประกอบกับการจัดแสดงสิ่งของเครื่องใช้ส่วนพระองค์ ตลอดจนวัตถุสิ่งของที่มีความเกี่ยวเนื่อง โดยเป็นการนำเสนอผ่านแบบจำลองและสื่อผสม

อาคารปีกซ้าย ประกอบด้วย
1. ห้องบทนำ
2. ห้องยุวราชนารี
3. ห้องทูลกระหม่อมฟ้าน้อยที่รักยิ่ง
4.1 ห้องสถาปนาสมเด็จพระบรมราชินี
4.2 ห้องไกลแต่ไม่ไร้กังวล
5. ฉากชีวิตที่แปรเปลี่ยน

อาคารปีกขวา ประกอบด้วย
6. ห้องเสด็จคืนถิ่นไทยสมศักดิ์ศรี
7. ณ สวนบ้านแก้ว จันทบุรี
8. เสด็จนิวัต “วังศุโขทัย” พระราชนิเวศน์แห่งความสุข
9. เสด็จสู่สวรรคาลัย

9 มกราคม 2551 สมเด็จพระเทพรัตนราชสุดาฯ สยามบรมราชกุมารีเสด็จพระราชดำเนินทรงเปิดนิทรรศการถาวรสมเด็จพระนางเจ้ารำไพพรรณี พระบรมราชินีในรัชกาลที่ 7 ณ ชั้น 1 อาคารพิพิธภัณฑ์ พร้อมกันนี้ทรงเปิดอาคารรำไพพรรณี ซึ่งตั้งอยู่ภายในบริเวณพิพิธภัณฑ์ฯ ด้วย”