นิทรรศการสมเด็จพระนางเจ้ารำไพพรรณี พระบรมราชินีในรัชกาลที่ 7
เดิมเนื้อหาพระราชประวัติช่วงปลายของสมเด็จพระนางเจ้ารำไพพรรณีภายหลังการสวรรคตของพระบาทสมเด็จพระปกเกล้าเจ้าอยู่หัวจัดแสดงอยู่บริเวณพื้นที่จัดแสดงชั้นที่ 2 แต่เป็นเพียงบางส่วนเท่านั้น ดังนั้น ในปี 2550 จึงมีโครงการขยายพื้นที่จัดแสดงนิทรรศการถาวรในพื้นที่จัดแสดงชั้นที่ 1 โดยการเพิ่มเติมเนื้อหาเกี่ยวกับพระราชประวัติ พระราชกรณียกิจ และพระราชจริยวัตรของสมเด็จพระนางเจ้ารำไพพรรณีให้มีความสมบูรณ์มากยิ่งขึ้น
ซึ่งประจวบกับกรมโยธาธิการและผังเมืองได้ย้ายออกจากอาคาร 6 ชั้น ด้านหลังพิพิธภัณฑ์ฯ สถาบันพระปกเกล้าจึงเห็นควรปรับปรุงพื้นที่บริเวณนี้ให้เป็นกลุ่มพิพิธภัณฑ์ด้านการเมืองการปกครองของไทยด้วย จึงได้ขอสิทธิการเช่าอาคาร 6 ชั้นนี้ต่อ และหารือกับสำนักเลขาธิการสภาผู้แทนราษฎร และสำนักเลขาธิการสำนักรัฐมนตรี เพื่อใช้พื้นที่จัดทำพิพิธภัณฑ์ร่วมกัน โดยมีบริษัทมัลติดีไซน์ จำกัดเป็นผู้ออกแบบ และบริษัท ปิโกไทยแลนด์ จำกัด มหาชน เป็นผู้ดำเนินการปรับปรุงตกแต่งอาคาร 6 ชั้น และได้รับพระบรมราชานุญาตจากพระบาทสมเด็จพระมหาภูมิพลอดุลยเดชมหาราช บรมราถบพิตร รัชกาลที่ 9 ให้ใช้ชื่อว่า อาคารรำไพพรรณี โดยการใช้อาคารประกอบด้วย

ชั้น 1 ศูนย์ข้อมูลพระปกเกล้าศึกษา ซึ่งย้ายมาจากชั้น 1 อาคารพิพิธภัณฑ์ฯ
ชั้น 2 นิทรรศการถาวรรัฐสภาไทย
ชั้น 3 นิทรรศการถาวรคณะรัฐมนตรีไทย
ชั้น 4 นิทรรศการถาวรเครื่องราชอิสริยาภรณ์ไทย
ชั้น 5 สำนักงาน และห้องคลังของพิพิธภัณฑ์พระบาทสมเด็จพระปกเกล้าเจ้าอยู่หัว
ชั้น 6 ห้องประชุมสัมมนา”